定福寺は、真言宗智山派に属し、神亀元年（724）僧行基によって草創され、仁王門、教院、御長屋、大師堂、鐘楼等並び立ち壮麗を極めていたと伝えられる。近世に至って明和-安永（1764～1780）の頃火災にあい、本堂を焼失したが、仏像は、その難をまぬがれた。その後藩主山内豊雍により安永８年（1779）本堂の再建が完成した。

その後明治18年再び火災にあい本堂を残して仁王門、庫裏等の建物はほとんど焼失した。現在の庫裏は明治18年（1885）に石堂の朝倉家（安政４年（1858）建造）を移築したものである。

その後、鐘楼（昭和48年12月８日）、仁王門（昭和59年10月28日）がそれぞれ再建された。更に寺が所有する数々の文化財を保護するため平成27年（2015年）宝物館が建てられた。